Efter Marskalk Mannerheims död den 28 januari 1951 föddes idéen att tillfälligt öppna marskalkens hem för allmänheten. Dörrarna öppnandes i november 1951. Besökarna var så många, att man valde att förlänga öppethållningstiden. Mannerheim-stiftelsen hade redan i januari 1951 fattat beslut att grunda ett museum. Man hade inte ännu då kommit på tanken att grunda museet i denna byggnad, då huset och tomten var i privat ägo. Febrilt letade man efter ett lämpligt utrymme man kunde flytta lösöret till. Under tiden fortsatte Mannerheim-stiftelsen att hyra huset av Fazer. År 1957 skedde en avgörande vändning – huset och halva tomten övergick i stiftelsens ägo. En stor del av lösöret hade stiftelsen redan tidigare löst ut av arvingarna.
Mannerheim-museets uppgift är att belysa en unik människas liv och öden samt att presentera den fysiska miljö han skapade kring sig. Därtill skall museet kunna berätta om händelser och företeelser i det finländska samhället. Förenande fosterländskhet är centralt för museets verksamhet, likaså att främja mångkultur och mångspråkighet.
Stommen i Mannerheim-museets verksamhet är att förevisa den permanenta utställningen, som utgörs av maskalkens hem på Kalliolinnavägen, för större och mindre grupper. Besöken i marskalkens hem sker alltid under ledning av en guide. Att uppleva hemmuseet med en erfaren och språkkunnig guide öppnar nya perspektiv för museets gäster och möjliggör diskussion med gästerna. En ansenlig del av museets besökare består av förstagångsbesökare, men samtidigt är många besökare lojala vänner av museet. Bland museets gäster räknas många diplomater och övriga inflytelserika personer.
Ett sätt att ge museet synlighet och väcka intresse hos allmänheten är att ordna varierande tillfälliga utställningar. På Mannerheim-museet finns det därför två rum till förfogande för detta ändamål. Syftet är att varje tillfällig utställning skall lämna något permanent spår efter sig, till exempel i form av traditionella publikationer, pedagogisk verksamhet eller i digital form. Museet eftersträvar en balans mellan det etablerade och det experimentella i sin utställningsverksamhet.
Även museets kalender är full av övriga evenemang. Förutom publicering av material, öppning av samlingar och samarbete med högskolor, arrangerar museet regelbundet tillställningar som är öppna för allmänheten och evenemang för bjudna gäster. Under jubileumsåret 2017 firades 150 år sedan Mannerheims födelse. Mannerheim-museet ordnade då många evenemang vid sidan av den normala verksamheten; allt från historieseminarier och dramavisningar till konserter och medborgarmiddagar. Under hösten år 2019 tog museet nya steg inom internationellt nätverkssamarbete. Mannerheim-museet ingår i det internationella nätverket ICOM DEMHIST, international committee of historic house museums.
